Research Article

Journal of Agricultural, Life and Environmental Sciences. 31 March 2022. 17-25
https://doi.org/10.22698/jales.20220003

ABSTRACT


MAIN

  • 서 론

  • 재료 및 방법

  •   실험재료 및 시약

  •   흑맥문동 추출물의 제조

  •   플라보노이드 및 총 폴리페놀 함량

  •   라디칼 소거활성 측정

  •   지질과산화 억제 효과

  •   철 이온 제거 효과 측정

  •   세포주 배양 및 세포 독성 평가

  •   통계처리

  • 결과 및 고찰

  •   총 폴리페놀 및 플라보노이드 함량

  •   라디칼 소거효과

  •   지질과산화 억제 및 철 이온 제거 효과

  •   세포 독성 평가

  • 결 론

서 론

흑맥문동(Ophiopogon planiscapus ‘Nigrescens’)은 백합과에 속하는 다년생식물로 자주맥문동, 흑룡, 검은맥문동 또는 black dragon, black mondo grass 등으로 불리며, 엽색이 검붉은 자주색을 띄고 있어 관상가치가 높고 다양한 광환경 조건에 대한 적응성이 높아 조경적 활용도가 크다. 이러한 흑맥문동을 현재 교목의 하층부인 음지를 비롯하여 노지 및 건물 옥상 등 강광 조건의 양지성 공간에 적용하기 위한 연구가 시도된 바 있다(Kim and Joo, 2008). 광도 변화에 따른 자주맥문동의 생육을 비교한 Kim and Joo(2008)는 무차광처리구의 생육이 좋고, 선명한 자주색이 잘 나타났으며, 낮은 광도조건에서는 오히려 순광합성량과 영양생장 및 엽록소 함량이 감소하였다고 밝혀 결국 관상가치면에서 볼 때 생육 활성, 엽색발현과 광합성효율 모두 무차광처리구가 유리한 것으로 보고하였다. 이와 같이 광도별 엽색 변화 연구 및 조경적 활용가치에 대한 생태관련 연구가 일부 이루어졌으며, 흑맥문동의 색소의 빛에 대한 반응성 및 광독성 보호효과에 대한 연구도 진행된 바 있다(Hatier et al., 2013). 그러나 기능성과 관련하여 최근 흑맥문동에서 유래한 일부 화합물들에 대한 항당뇨 효과, 혈중지질 저하효과 및 항비만 효과의 가능성이 제시된 것(Udrea et al., 2021)을 제외하고는, 흑맥문동의 생리활성에 대한 연구는 거의 이루어진 바가 없는 실정이다. 따라서 본 실험에서는 생리활성 성분을 함유한 신규 건강 기능성 소재로서의 개발 가능성을 확인하고자 하였다. 이를 위하여 흑맥문동의 지상부와 지하부 추출물을 이용하여 인체에 유익을 주는 다양한 생리활성에 응용될 수 있는 각종 라디칼 소거활성 등의 항산화 효과와 지질 과산화 억제 효과 및 세포독성에 대한 활성을 중심으로 평가를 실시하였다.

재료 및 방법

실험재료 및 시약

흑맥문동은 시판되는 엽장 10 cm 크기의 모종을 4월에 구입하여 2 : 1 : 1(v/v)로 혼합한 상토(한아름, 서울), 펄라이트, 피트모스를 이용하여 15 cm화분에 식재한 후 비닐하우스에서 재배하였다. 온도조건 25 ± 3°C로 1일 1회 관수하였으며, 2주간격으로 0.2% 하이포넥스(N : P : K = 30 : 30 : 30) 용액을 시비하였다. 45일간 재배한 후 수확하여 흐르는 수돗물에 세척하여 분석시료로 사용하였다. 시약 Folin-Ciocalteu’s phenol은 Merk(Darmstadt, Germany)에서, AlCl3은 Junsei(Tokyo, Japan), 1,1-diphenyl-2-picrydrazyl(DPPH), 2,2’-azobis-(3-ethylbenzothiazoline-6-sulfonic- acid)(ABTS) 및 N-1-naphthyl-ethylenedi-amine dihydrochloride(NED)는 Sigma-Aldrich chemical Co.(St. Louis, MO, USA)에서, 3-(-4,5-Dimethylthiazol-2-yl)-2,5-diphenyltetrazolium bromide(MTT)는 Amresco(Solon, OH, USA)에서 구입하여 사용하였다. 세포독성 평가에 사용된 대장암 세포주 HCT 116 및 정상 장관계 세포 INT-407은 American Type Culture Collection(ATCC; Manassas, VA, USA)에서 분양받은 것을 사용하였다. 기타 시약은 Sigma-Aldrich 제품을 이용하였다.

흑맥문동 추출물의 제조

오븐건조시킨 흑맥문동 뿌리 및 지상부 시료 1 g당 10 mL의 methanol을 가하여 3회 추출하였다. 각 회수의 추출액을 합한 후, 40°C로 가열하면서 methanol을 감압 증발시킨 후 지상부 및 뿌리 추출물의 건조물을 얻었다. 각 건조물을 dimethyl sulfoxide(DMSO)에 녹여 100 mg/mL 농도로 조정한 후 30 µL씩 aliquot을 만들고 -80°C 초저온냉동고에 저장하면서 실험에 사용하였다.

플라보노이드 및 총 폴리페놀 함량

추출물의 총 폴리페놀 함량은 Folin-Ciocalteu’s 시약을 이용하여 기존의 방법에 따라 측정하였다(Hong et al., 2011). 즉 각 추출물 시료 80 µL에 50% Folin-Ciocalteu’s phenol 시약 20 µL를 가하여 3분 동안 상온에서 3분간 반응시킨 후 2% Na2CO3 100 µL를 첨가하였다. 상온에서 30분간 방치한 후, 750 nm에서 microplate reader(Spectra Max 250; Sunnyvale, CA, USA)를 이용하여 흡광도를 측정하였다. 추출물의 총 플라보노이드 함량은 Lee et al.(2009)의 방법을 응용하여 측정하였다. 각 추출물 시료 50 µL에 5% NaNO2 30 µL를 혼합한 후 상온에 5분간 방치하였고, 다시 60 µL의 AlCl3를 첨가하였다. 6분간 반응시킨 후 4% NaOH 100 µL를 첨가하고 11분간 반응시켜 510 nm에서 흡광도를 측정하였다. 농도를 달리한 tannic acid와 catechin으로 표준검량곡선을 작성하여 시료 내 총 폴리페놀과 플라보노이드 함량을 계산하였다.

라디칼 소거활성 측정

DPPH 라디칼 소거 효과는 Blois의 방법을 약간 변형하여 측정하였다(Blois, 1958, Lee et al., 2021). 각 농도별 추출물 시료 100 µL에 600 µΜ의 DPPH가 용해된 methanol 용액을 100 µL 혼합하였다. 30분간 상온의 암소에서 반응시킨 후, 흡광도를 517 nm에서 측정하였다. ABTS 라디칼 소거 효과는 Jara and Fulgencio의 방법을 변형하여 측정하였다(Jara and Fulgencio, 2006). 7.4 mM ABTS를 2.6 mM potassium persulfate와 혼합하여 37°C의 암소에서 24시간 방치하여 ABTS 라디칼을 형성시킨 후, 대조구의 흡광도가 517 nm에서 0.8 ± 0.1이 되도록 증류수로 희석하였다. 150 µL의 희석한 ABTS 라디칼 용액을 이용하여 각 농도별 추출물 시료 50 µL을 가하여 상온의 암소에서 30분간 반응시킨 후, 750 nm에서 흡광도를 측정하였다. Nitrite 소거 효과는 Gray and Dugan의 방법을 변형하여 측정하였다(Gray and Dugan, 1975). 각 추출물 시료 50 µL에 125 µM NaNO2 용액을 100 µL 넣은 후 37°C 암소 조건에서 1시간 반응시켰다. 이 후, 1% sulfanilamide를 5% H3PO4로 희석한 용액 50 µL를 첨가하였다. 암소에서 5분간 반응시킨 후 0.1% N-1-naphthylethylenediamine dihydrochloride(NED)용액을 50 µL 첨가한 후 10분 경과 뒤 550 nm에서 흡광도를 측정하였다. 각 라디칼 소거능은 시료를 첨가하지 않은 구의 흡광도에 대한 시료를 첨가한 구의 흡광도 차이를 계산하여 백분율(%)로 나타내었다.

지질과산화 억제 효과

추출물에 의한 지질과산화 억제 효과는 Ambati 등의 방법을 변형하여 측정하였다(Ambati et al., 2006). 400 µL의 각 추출물 시료에 0.4% linoleic acid를 0.8%의 sodium dodecyl sulfate(SDS)로 희석한 용액 500 µL를 첨가하고 2 mM ascorbic acid 및 0.2 mM FeSO4를 가하여 총 반응 volume이 1 mL이 되게 하였다. 이를 37°C에서 1시간 반응시킨 후, 125 µL의 1 M trichloroacetic acid(TCA)와 0.8% thiobabituric acid(TBA)를 넣은 후 다시 5% buthylated hydroxytoluene(BHT)를 에탄올에 희석한 용액 20 µL를 가한 후, 100°C에서 1시간 가열하여 TBA-반응물질의 발색을 유도하고 523 nm에서 흡광도를 측정하였다.

철 이온 제거 효과 측정

흑맥문동 부위별 추출물의 ferrous(Fe2+) ion 제거 활성은 ferrozine을 이용하여 측정하였다(Oktay et al., 2003). 125 µM FeSO4용액 100 µL에 각 추출물 시료 50 µL를 혼합한 후 10분간 반응시킨다. 다시 50 µL의 1 mM ferrozine 용액을 첨가한 후 10분간 반응시켜 550 nm에서 흡광도를 측정하였다. Fe2+ 소거능은 시료를 첨가하지 않은 구와 첨가한 구 간의 흡광도의 계산하여 백분율(%)로 나타내었다.

세포주 배양 및 세포 독성 평가

세포주는 대장암 세포주인 HCT 116 및 정상 장관계 세포인 INT-407를 이용하였다. 이들 세포주 배양은 10% fetal bovine serum(FBS)와 항생제(100 U/mL penicillin, 0.1 mg/mL streptomycin)를 첨가한 RPMI 1640과 MEM (Hyclone, Laboratories, Logan, UT, USA) 배지를 각각 사용하였다. 37°C, 5% CO2가 유지되는 incubator에서 배양하였고, 추출물에 의해 나타나는 세포독성은 MTT를 이용하여 측정하였다. 세포는 96 well plate의 한 well당 1.5×104씩 접종한 후 24시간 배양하였다. 이 후, 각 시료의 추출물이 포함되어 있는 serum free 배지로 교체하였다. 24시간 처리한 후 MTT formazan을 DMSO에 용해시켜 550 nm에서 흡광도를 측정하였다. 이 때 MTT formazan은 well당 0.5 mg/mL MTT 용액을 100 µL씩 넣어 1-2시간 처리하여 생성한 것이며, microplate reader(Triad LT)를 이용하여 흡광도를 측정하였다.

통계처리

각 결과는 3반복 이상 실시하여 평균 ± 표준편차로 나타냈고, 결과 간의 통계분석은 두 시료 간에는 Student’s t-test을 다중비교를 위해서는 일원분산 분석(One-way ANOVA)와 Tukey’s HSD test를 실시하였다(SPSS Inc., USA).

결과 및 고찰

총 폴리페놀 및 플라보노이드 함량

흑맥문동 지상부와 뿌리 메탄올 추출물의 수율 및 tannic acid와 catechin을 기준물질로 하여 각각 계산한 추출물 중의 총 폴리페놀과 플라보노이드 함량은 Table 1과 같다. 흑맥문동 지상부와 뿌리 추출물의 추출 수율은 각각 6.4와 1.0%(w/w)으로 지상부 물질들의 메탄올 용매에 대한 추출이 훨씬 용이하게 이루어지는 것으로 나타났다. 하지만 흑맥문동 추출물 중의 총 폴리페놀과 플라보노이드 함량은 mg당 각각 15.99, 9.80 µg과 32.25, 13.26 µg으로 뿌리에서 지상부보다 2배 이상의 폴리페놀성 활성물질을 함유하는 것으로 나타났다. 한편 동일한 백합과에 속하는 맥문동의 잎과 뿌리로부터 메탄올 추출물을 제조한 선행연구에 의하면 뿌리의 수율이 25.2%로 16.8%를 나타낸 잎 보다 수율이 높았으나, 폴리페놀 및 플라보노이드 함량은 오히려 잎 추출물에서 훨씬 높게 나타났다(Seo and Kim, 2010). 해당 연구에서는 건조시료에 대해 추출을 진행하여 뿌리와 잎 조직에의 용매 접근이 용이했고, 특히 전체적인 지상부위가 아니라 폴리페놀성 물질이 다량함유된 잎 부분만을 사용하여 이들 성분의 추출이 효율적으로 이루어졌다고 판단된다. 또한 285 nm 부근에서의 흡광도를 보면 뿌리 추출물이 지상부 보다 2배 이상 높게 나타났으며, 이는 페놀성 항산화 물질과 aromatic ring 구조를 가진 물질들의 흡수가 주로 일어나는 파장으로 알려져 있다(Friedman and Jürgens, 2000).

Table 1.

Total polyphenol and flavonoid levels of the methanol extracts from the aerial parts or roots of Ophiopogon planiscapus ‘Nigrescens’

Yield (%) Total polyphenols1)
(µg/mg solids)
Total flavonoids2)
(µg/mg solids)
Abs. at 285 nm
(at 0.5 mg/mL)
Aerial part 6.4 15.99 ± 0.15 9.80 ± 0.68 0.944
Roots 1.0 35.25 ± 0.56 13.26 ± 0.43 2.161

1)based on tannic acid equivalent.

2)based on (+)-catechin equivalent.

라디칼 소거효과

흑맥문동 추출물의 산화방지 효과를 평가하기 위해 DPPH, ABTS 라디칼 및 nitrite에 대한 소거능을 측정하였다. 흑맥문동 지상부와 뿌리 추출물은 0.5 mg/mL농도에서 DPPH 라디칼에 대해 각각 21, 70%의 소거능을 나타내었다. 흑맥문동 뿌리 추출물은 지상부 추출물과 비교했을 때 3배 이상의 정도 강한 DPPH 라디칼 소거 효과를 보였다(Fig. 1A). ABTS 라디칼 소거에서도 흑맥문동 뿌리 추출물은 지상부 추출물보다 유의적으로 높은 효과를 보였다. 지상부와 뿌리 추출물은 0.5 mg/mL농도에서 각각 52, 90%의 ABTS 라디칼을 소거했고, 뿌리 추출물은 0.3 mg/mL농도부터 활성의 포화현상을 나타내며 지상부 추출물보다 약 1.7배 높은 효과를 나타내었다(Fig. 1B). Nitrite 소거능에 있어서 흑맥문동 추출물이 비교적 높은 활성을 나타내어 지상부와 뿌리 추출물 간에 유의적인 활성의 차이는 나타나지 않았다(Fig.1C). Nitrite에 대한 소거는 DPPH나 ABTS 라디칼 소거와는 달리 전자를 공여하는 환원력 뿐만 아니라 활성 물질의 구조 상에 직접적으로 결합되는 nitration이나 nitrosation의 결합반응을 통한 소거도 가능하다(Lu et al., 2016). 따라서 지상부 추출물 중에는 이러한 활성을 나타내는 성분들이 포함되어 있는 것으로 판단된다.

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Fig. 1.

Antioxidant activities of the methanol extracts from the aerial parts or roots of Ophiopogon planiscapus ‘Nigrescens’. Concentration-dependent scavenging effects of each extract on DPPH (A) and ABTS (B) radicals, and nitrite (C) were analyzed. IC50 values on each radical were also calculated (D). Each value represents the mean ± S.D. (n = 3). * (p < 0.05) and ** (p < 0.01) indicate significant differences between root and aerial part extracts according to the Student’s t-test. Different letters indicate a significant difference among activities (p < 0.05) based on one-way ANOVA and the Tukey’s HSD test (D). ns, not significant.

이상의 결과는 흑맥문동의 부위에 따른 추출물의 총 폴리페놀이나 플라보노이드 함량과 일관된 경향을 나타내고 있으며 흑맥문동의 폴리페놀 및 플라보노이드에 의해 DPPH, ABTS 라디칼 소거 효과가 나타나는 것으로 사료된다(Villano et al., 2007). 맥문동 추출물을 이용한 Seo와 Kim의 연구(2010)에서도 폴리페놀 및 플라보노이드 함량이 높은 잎 추출물에서 더 강한 전자공여능과 라디칼 소거능을 나타냈다. 한편 각 라디칼 별 소거활성을 비교했을 때 DPPH 보다는 ABTS와 NO에 대한 추출물의 소거활성이 월등히 높았으며(Fig. 1D), DPPH 라디칼에 대한 소거활성 측정이 유기용매 환경에서 이루어지는 것을 고려할 때 추출물 중의 항산화 활성물질들이 수용성 환경에 효과적인 비교적 극성물질인 것으로 사료된다.

지질과산화 억제 및 철 이온 제거 효과

흑맥문동 부위별 추출물의 지질과산화 억제 효과는 Fenton 반응으로 linoleic acid 산화반응계를 유도하여 측정하였다. 본 반응에서는 Fe2+와 같은 금속이온 존재 하에 hydroxyl radical과 같은 활성라디칼이 지속적으로 생성되면서 지질의 산화를 유도하게 된다(Lloyd et al., 1997). 흑맥문동 중 추출물은 뿌리 추출물은 지상부보다 월등하게 높은 활성을 나타내어 0.125 mg/mL 농도부터 유의적인 지질과산화 억제효과를 보였고 농도 의존적인 효과를 나타내었다(Fig. 2A). 하지만 흑맥문동 지상부 추출물은 0.5 mg/mL농도에서 유의적으로 TBARS의 생성을 11% 억제하는데 그쳤다. 금속이온 중 Fe2+는 강력한 산화촉진제로 알려져 있으며 ferrozine과 반응하여 보라색의 Fe2+-ferrozine 복합체를 형성한다(Cowart et al., 1993). 특히 본 지질과산화 반응은 Fe2+와 Fe3+의 연속적인 산화/환원에 의해 유발되는 Fenton 반응에 의해 촉발되므로, Fig. 2A의 결과에 나타난 효과에 대한 기작 조사의 일환으로 흑맥문동 추출물의 Fe2+ chelating효과를 ferrozine을 이용하여 측정하였다. 그 결과 지상부 추출물은 0.25 mg/mL 농도에서 67%의 Fe2+를 제거하였으며, 뿌리 추출물은 52% 정도 제거하는 것으로 나타났다(Fig. 2B). 지질과산화 억제에 대해 지상부와 뿌리 추출물의 IC50값은 각각 2.31과 0.56 mg/mL로써 뿌리 추출물이 4배 이상 높은 활성을 보였으며, Fe2+ chelating효과에 대한 IC50값은 각각 0.16와 0.22 mg/mL로써 오히려 지상부 추출물이 뿌리보다 유의적으로 높은 활성을 보였다(Fig. 2C). 이상의 결과로 보아 지질과산화억제 반응에서 흑맥문동 뿌리의 활성은 추출물 중의 폴리페놀류 성분에 의한 hydroxyl radical을 비롯한 라디칼에 대한 소거능이 주요 기작을 담당하는 반면, 지상부 추출물의 활성은 Fe2+ 이온에 대한 chelating효과가 그 활성의 주요 기작으로 예측된다(Andjelković et al., 2006).

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Fig. 2.

Effect of the methanol extracts from Ophiopogon planiscapus ‘Nigrescens’ on lipid peroxidation (A) and Fe2+ ion chelation (B). IC50 values on TBARS formation and Fe2+ ion chelation were also calculated (C). Each value represents the mean ± S.D. (n = 3). * (p < 0.05) and ** (p < 0.01) indicate significant differences from the control (A and B) or between root and aerial part extracts according to the Student’s t-test (C).

세포 독성 평가

흑맥문동 부위별 추출물의 세포 독성 평가는 HCT 116 대장암 세포주 및 INT-407 정상 장관계 세포주에 처리하여 실시하였다. 흑맥문동 지상부와 뿌리 추출물을 각 세포주에 농도 별로 처리했을 때 농도 의존적인 세포 독성 효과를 나타냈으며, 두 분획에서 모두 처리 최저 농도인 12.5 µg/mL에서도 유의적인 세포독성이 관찰되었다(Fig. 3A and B). 한편, 100 µg/mL 농도에서 HCT 116의 성장을 각각 52%와 65% 억제하였고 이와 동일한 농도에서 INT-407의 세포 성장을 각각 44%와 61% 억제하였다(Fig. 3A and B). 흑맥문동 뿌리 추출물은 대장암 세포주와 정상 장관계 세포주 모두에 대해 지상부 추출물보다 유의적으로 높은 세포성장 억제활성을 나타내었다. 뿐만 아니라 흑맥문동 뿌리 추출물은 HCT 116와 INT-407 세포에 대해 각각 51.6과 75.2 µg/mL의 IC50값을 보여 암세포에 대한 현저하게 높은 세포독성 효과를 나타내었다(Fig. 3C). 한편 지상부 추출물 또한 암세포와 정상세포에 대해 각각 98.4와 107.4 µg/mL의 IC50값으로 유의적으로 암세포에 높은 효과를 보였다. 폴리페놀성 물질들에 의한 산화방지 효과 및 세포 독성이 보고된 바(Lee and Lee, 2006), 흑맥문동 뿌리 추출물에 함유한 폴리페놀 및 플라보노이드에 의해 세포 독성이 야기되었을 것으로 사료된다. 본 연구에서는 지금까지 보고된 바 없는 흑맥문동의 지상부 및 뿌리 부위별 각종 항산화 효과 및 세포독성을 조사하였고, 특히 흑맥문동 뿌리 부위의 기능성 소재로서 가능성을 시사하고 있다.

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Fig. 3.

Cytotoxic effect of the methanol extracts from aerial parts or roots of Ophiopogon planiscapus ‘Nigrescens’ on colon cancer and normal intestinal cells. Colon cancer HCT 116 (A) and normal INT-407 (B) cells were treated with different concentrations of each extract for 24 h and cell viability was analyzed using MTT assay. IC50 values were also calculated (C). Each value represents the mean ± S.D. (n = 8). * (p < 0.05) and ** (p < 0.01) indicate significant differences from the control (A and B) or between cancer and normal cells and between root and aerial part extracts according to Student’s t-test (C).

결 론

Ophiopogon planiscapus ‘Nigrescens’는 백합과의 다년생 식물로 식물학적 활용가치가 높으나 생물학적 활성에 대한 연구는 거의 이루어진 바가 없다. 본 연구에서는 O. planiscapus의 항산화 활성과 장세포에 대한 세포독성 효과 등 기능성에 관한 연구를 실시하였으며, O. planiscapus 의 지상부와 뿌리를 구분하여 식물체 2부위의 메탄올 추출물을 사용하였다. 총 폴리페놀 및 플라보노이드 함량은 O. planiscapus 지상부 추출물보다 뿌리 추출물이 유의적으로 높은 효과를 보였다. 항산화 활성의 경우 1,1-diphenyl-2-picrydrazyl 및 azobis-(3-ethylbenzothiazoline-6-sulfonic- acid) 라디칼에 대한 뿌리 추출물의 소거 활성을 보면 IC50이 각각 0.32 및 0.16 mg/mL로, 지상부 추출물의 1.19 및 0.41 mg/mL에 비해 좋았다. 그러나 nitrite 소거 활성은 두 추출물 간의 유의한 차이는 없었다. 지질과산화 억제효과를 보면 지상부와 뿌리 추출물 모두 thiobarbituric acid 반응성 물질을 환원시키고 ferrous ion을 chelating하는 Fenton 반응에 의한 지질 과산화반응을 억제하였다. O. planiscapus의 뿌리와 지상부에서 추출한 추출물은 또한 인간의 대장암 세포주 HCT 116(IC50 51.6 및 98.4 µg/mL) 및 인간 정상 장관계 세포 NTI(각각 IC50 75.2 및 107.4 µg/mL)에 대해 농도 의존적 세포독성 효과를 나타냈다. 두 추출물 모두 HCT 116 결장암 세포에 대해 훨씬 더 높은 효과가 나타났다. 본 연구 결과 O. planiscapus의 지상부와 뿌리 부위의 각종 항산화 효과 및 세포 독성 효과 등 생물학적 활성이 확인되었고, 특히 뿌리 부위의 기능성 소재로서의 활용 가능성이 기대된다.

Acknowledgements

본 연구는 2018학년도 서울여자대학교 학술연구비의 지원을 받았음.

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